支線故事是《人中之龍》系列不可或缺的要素之一。正如其名，內容是與本篇劇情無關的“額外故事”，基本上會隨著主線進度解鎖，需造訪特定場所才能觸發，有些還必須滿足“持有金錢超過XX圓”等條件。
當然，除了會揭曉主角們在主線故事中沒有描述的另一面，本篇沒有出現，或幾乎沒有戲份的配角也會有精彩表現，並且還可以看到許多獨特的插曲。
《人中之龍4：繼承傳說者》新增了三名主角，每位主角都有各自的支線故事，支線份量也大幅增加。這次就來介紹每位主角的重點支線故事。
秋山——阿宅改造計劃
一個看起來像阿宅的可疑男子站在秋山經營的公關俱樂部前。一問之下，才知道他在喜歡的小姐身上花了500萬圓，結果卻被甩了。秋山身為老闆，不能放過這麼闊綽的客人，於是決定幫這位客人來個大改造，甚至還要教他和公關小姐聊天的訣竅……
訝島——綠色人影
訝島前往位於神室劇場地下的秘密基地時，發現街友們非常生氣。原來他們遭了小偷，而且不知為何只有“味噌小黃瓜”被偷走，街友間還謠傳兒童公園的人孔有疑似河童的綠色神秘生物出沒。
為了調查小偷到底是不是河童，訝島來到兒童公園，用小黃瓜當誘餌，試圖釣出犯人。結果從人孔裡出現一位怎麼看都像是穿著布偶裝的河童，訝島正想捉住他，他卻逃之夭夭，演變成一場追逐戰。河童逃亡時會邊丟腳踏車和垃圾桶，要多加小心。當訝島成功捉到他，才得知驚人的真相。
谷村——另一起事件
谷村來到亞細亞街的中華料理店“故鄉”，老闆的女兒梅花向他求助，原來是梅花的爸爸“趙叔”被人帶走了。谷村成功拯救趙叔，才知道趙叔是因為藏匿來日本賺錢的菲律賓人而被盯上，這次的事件似乎和非法外勞有關。
谷村依循占卜師，以及占卜師介紹的前刑警提供的情報一路調查，一個利用非法外勞做壞事的神秘組織“橋樑”逐漸浮上臺面。其實這起和谷村已故父親有關的非法外勞事件不過是個起頭，接下來又發生了一起命案……這是關係到谷村出身秘密的長篇支線故事。
桐生——花語
這是系列作老面孔高志的支線故事。他與女友京香的關係，以及橫跨好幾部作品，追逐父親背影的故事將在此畫下句號。桐生在街上遇到好久不見的高志，得知女友京香已經懷孕，他們計劃結婚。高志希望自己下落不明的爸爸也能參加婚禮，拜託桐生帶他去找情報販子賽之花商，請花商告訴他爸爸的情報。
當高志與花商見面，花商提出一個條件，只要高志完成某項工作，就讓他和爸爸見面。這份工作似乎和秋山等桐生以外的主角也有關係！？主角們會如何參與這次的支線故事也是看點之一。高志完成工作之後，從桐生手中收下賽之花商轉交的花，他藉由這束花帶來的情報，自己找出了真相。
《人中之龍4：繼承傳說者》將在亞洲地區推出繁體中文版，遊戲將於2019年1月17日登陸PS4平臺。
